Functional architecture of executive processes: Evidence from verbal fluency and lesion mapping in stroke patients
Olivier Godefroy
(1, 2, 3, 4)
,
Ardalan Aarabi
(2)
,
Flore Dorchies
(2)
,
Mélanie Barbay
(4, 2, 1)
,
Daniela Andriuta
(1, 2)
,
Momar Diouf
(3, 4)
,
Michel Thiebaut de Schotten
(5)
,
Rania Kassir
(2)
,
Sophie Tasseel-Ponche
(2, 3)
,
Martine Roussel
(2, 1, 4)
,
Sandrine Canaple
(3, 2, 4)
,
Chantal Lamy
(4, 2)
,
Claire Leclercq
(3, 4)
,
Audrey Courselle-Arnoux
(2, 4)
,
Sandrine Despretz-Wannepain
,
Pascal Despretz
,
Hassan Berrissoul
(4)
,
Carl Picard
,
Gwénolé Loas
,
Hervé Deramond
,
Hervé Taillia
,
Anne-Emmanuelle Ardisson
,
Claudine Nédélec-Ciceri
,
Camille Bonnin
,
Catherine Thomas-Anterion
,
Francoise Vincent-Grangette
,
Jérome Varvat
,
Véronique Quaglino
(6, 4)
,
Hélène Beaunieux
,
Christine Moroni
(7)
,
Audrey Martens-Chazelles
,
Stéphanie Batier-Monperrus
,
Cécile Monteleone
,
Véronique Costantino
,
Eric Theunssens
1
Service de neurologie [Amiens]
2 LNFP - Laboratoire de Neurosciences Fonctionnelles et Pathologies - UR UPJV 4559
3 CHU Amiens-Picardie
4 GRECogVASC study group
5 IMN - Institut des Maladies Neurodégénératives [Bordeaux]
6 CRP-CPO - Centre de Recherche en Psychologie : Cognition, Psychisme et Organisations - UR UPJV 7273
7 PSITEC - Psychologie : Interactions, Temps, Emotions, Cognition (PSITEC) - ULR 4072
2 LNFP - Laboratoire de Neurosciences Fonctionnelles et Pathologies - UR UPJV 4559
3 CHU Amiens-Picardie
4 GRECogVASC study group
5 IMN - Institut des Maladies Neurodégénératives [Bordeaux]
6 CRP-CPO - Centre de Recherche en Psychologie : Cognition, Psychisme et Organisations - UR UPJV 7273
7 PSITEC - Psychologie : Interactions, Temps, Emotions, Cognition (PSITEC) - ULR 4072
Olivier Godefroy
- Fonction : Auteur
- PersonId : 901333
- ORCID : 0000-0001-6789-6620
- IdRef : 068994737
Ardalan Aarabi
- Fonction : Auteur
- PersonId : 1146415
- IdHAL : ardalan-aarabi
- ORCID : 0000-0001-5141-9248
- IdRef : 118319922
Mélanie Barbay
- Fonction : Auteur
- PersonId : 1155750
- ORCID : 0000-0002-7016-7741
- IdRef : 190059109
Daniela Andriuta
- Fonction : Auteur
- PersonId : 1146423
- ORCID : 0000-0002-1191-7178
- IdRef : 181377853
Momar Diouf
- Fonction : Auteur
- PersonId : 953630
- IdRef : 193757575
Rania Kassir
- Fonction : Auteur
- PersonId : 1237692
- ORCID : 0000-0002-5588-8575
Sophie Tasseel-Ponche
- Fonction : Auteur
- PersonId : 1146655
- ORCID : 0000-0003-4022-1732
- IdRef : 137191251
Martine Roussel
- Fonction : Auteur
- PersonId : 1146641
- IdRef : 197714552
Sandrine Canaple
- Fonction : Collaborateur
- PersonId : 948828
- ORCID : 0000-0003-3626-1256
- IdRef : 129648728
Chantal Lamy
- Fonction : Collaborateur
- PersonId : 1146447
- ORCID : 0000-0002-9087-4099
- IdRef : 127289399
Claire Leclercq
- Fonction : Auteur
- PersonId : 1264656
- IdRef : 158043634
Sandrine Despretz-Wannepain
- Fonction : Collaborateur
Pascal Despretz
- Fonction : Collaborateur
Carl Picard
- Fonction : Collaborateur
Gwénolé Loas
- Fonction : Collaborateur
Hervé Deramond
- Fonction : Collaborateur
Hervé Taillia
- Fonction : Collaborateur
Anne-Emmanuelle Ardisson
- Fonction : Collaborateur
Claudine Nédélec-Ciceri
- Fonction : Collaborateur
Camille Bonnin
- Fonction : Collaborateur
Catherine Thomas-Anterion
- Fonction : Collaborateur
Francoise Vincent-Grangette
- Fonction : Collaborateur
Jérome Varvat
- Fonction : Collaborateur
Véronique Quaglino
- Fonction : Collaborateur
- PersonId : 752668
- IdHAL : veronique-quaglino
- ORCID : 0000-0001-7711-4872
- IdRef : 122300394
Hélène Beaunieux
- Fonction : Collaborateur
Christine Moroni
- Fonction : Auteur
- PersonId : 6649
- IdHAL : christine-moroni
- ORCID : 0000-0001-7816-9998
- IdRef : 087483599
Audrey Martens-Chazelles
- Fonction : Collaborateur
Stéphanie Batier-Monperrus
- Fonction : Collaborateur
Cécile Monteleone
- Fonction : Collaborateur
Véronique Costantino
- Fonction : Collaborateur
Eric Theunssens
- Fonction : Collaborateur
Résumé
The functional organization and related anatomy of executive functions are still largely unknown and were examined in the present study using a verbal fluency task. The objective of this study was to determine the cognitive architecture of a fluency task and related voxelwise anatomy in the GRECogVASC cohort and fMRI based meta-analytical data.
First, we proposed a model of verbal fluency in which two control processes, lexico-semantic strategic search process and attention process, interact with semantic and lexico-phonological output processes. This model was assessed by testing 404 patients and 775 controls for semantic and letter fluency, naming, and processing speed (Trail Making test part A). Regression (R2 = .276 and .3, P = .0001, both) and structural equation modeling (CFI: .88, RMSEA: .2, SRMR: .1) analyses supported this model.
Second, voxelwise lesion-symptom mapping and disconnectome analyses demonstrated fluency to be associated with left lesions of the pars opercularis, lenticular nucleus, insula, temporopolar region, and a large number of tracts. In addition, a single dissociation showed specific association of letter fluency with the pars triangularis of F3. Disconnectome mapping showed the additional role of disconnection of left frontal gyri and thalamus. By contrast, these analyses did not identify voxels specifically associated with lexico-phonological search processes.
Third, meta-analytic fMRI data (based on 72 studies) strikingly matched all structures identified by the lesion approach.
These results support our modeling of the functional architecture of verbal fluency based on two control processes (strategic search and attention) operating on semantic and lexico-phonologic output processes. Multivariate analysis supports the prominent role of the temporopolar area (BA 38) in semantic fluency and the F3 triangularis area (BA 45) in letter fluency. Finally, the lack of voxels specifically dedicated to strategic search processes could be due to a distributed organization of executive functions warranting further studies.